RNA interference identifies domesticated viral genes involved in assembly and trafficking of virus-derived particles in ichneumonid wasps

Autor: Ange Lorenzi, Marc Ravallec, Magali Eychenne, Véronique Jouan, Stéphanie Robin, Isabelle Darboux, Fabrice Legeai, Anne-Sophie Gosselin-Grenet, Mathieu Sicard, Don Stoltz, Anne-Nathalie Volkoff
Přispěvatelé: Diversité, Génomes & Interactions Microorganismes - Insectes [Montpellier] (DGIMI), Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-Université Montpellier 2 - Sciences et Techniques (UM2)-Université de Montpellier (UM), Institut de Génétique, Environnement et Protection des Plantes (IGEPP), Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-Université de Rennes (UR)-AGROCAMPUS OUEST, Scalable, Optimized and Parallel Algorithms for Genomics (GenScale), Inria Rennes – Bretagne Atlantique, Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-GESTION DES DONNÉES ET DE LA CONNAISSANCE (IRISA-D7), Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA), Université de Rennes (UR)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Université de Rennes (UR)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT), Institut des Sciences de l'Evolution de Montpellier (UMR ISEM), Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement (Cirad)-École Pratique des Hautes Études (EPHE), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université de Montpellier (UM)-Institut de recherche pour le développement [IRD] : UR226-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Department of Microbiology and Immunology, Emory University [Atlanta, GA], Université de Montpellier (UM)-Université Montpellier 2 - Sciences et Techniques (UM2)-Institut National de la Recherche Agronomique (INRA), AGROCAMPUS OUEST-Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National de la Recherche Agronomique (INRA), Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique Bretagne-Pays de la Loire (IMT Atlantique), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Université de Rennes 1 (UR1), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique Bretagne-Pays de la Loire (IMT Atlantique), Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement (Cirad)-École pratique des hautes études (EPHE)-Université de Montpellier (UM)-Institut de recherche pour le développement [IRD] : UR226-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-AGROCAMPUS OUEST, Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro), Université de Bretagne Sud (UBS)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-CentraleSupélec-IMT Atlantique Bretagne-Pays de la Loire (IMT Atlantique), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Université de Bretagne Sud (UBS)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Rennes 1 (UR1), Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement (Cirad)-École pratique des hautes études (EPHE)
Jazyk: angličtina
Rok vydání: 2019
Předmět:
Life Cycles
Cytoplasm
Genes
Viral
Arthropoda
caractérisation génomique
QH301-705.5
Biodiversité et Ecologie
Wasps
Cell Membranes
Plant Science
Viral Structure
Microbiology
Nucleocapsids
Virions
Biodiversity and Ecology
Nuclear Membrane
Virology
séquençage
Animals
guêpe
Biology (General)
Flower Anatomy
viral genes
genome
Cell Nucleus
Plant Anatomy
génome
gène viral
Microbiology and Parasitology
Virion
Organisms
Biology and Life Sciences
Calyx
Eukaryota
Cell Biology
Pupae
RC581-607
Invertebrates
Hymenoptera
Microbiologie et Parasitologie
Insects
[SDV.MP]Life Sciences [q-bio]/Microbiology and Parasitology
Polydnaviridae
RNA Interference
Immunologic diseases. Allergy
Cellular Structures and Organelles
[SDE.BE]Environmental Sciences/Biodiversity and Ecology
Research Article
Developmental Biology
Zdroj: PLoS Pathogens
PLoS Pathogens, 2019, 15 (12), pp.e1008210. ⟨10.1371/journal.ppat.1008210⟩
PLoS Pathogens, Public Library of Science, 2019, 15 (12), pp.1-21. ⟨10.1371/journal.ppat.1008210⟩
Plos Pathogens 12 (15), 1-21. (2019)
PLoS Pathogens, Public Library of Science, 2019, 15 (12), pp.e1008210. ⟨10.1371/journal.ppat.1008210⟩
PLoS Pathogens, Vol 15, Iss 12, p e1008210 (2019)
ISSN: 1553-7366
1553-7374
Popis: There are many documented examples of viral genes retained in the genomes of multicellular organisms that may in some cases bring new beneficial functions to the receivers. The ability of certain ichneumonid parasitic wasps to produce virus-derived particles, the so-called ichnoviruses (IVs), not only results from the capture and domestication of single viral genes but of almost entire ancestral virus genome(s). Indeed, following integration into wasp chromosomal DNA, the putative and still undetermined IV ancestor(s) evolved into encoding a ‘virulence gene delivery vehicle’ that is now required for successful infestation of wasp hosts. Several putative viral genes, which are clustered in distinct regions of wasp genomes referred to as IVSPERs (Ichnovirus Structural Protein Encoding Regions), have been assumed to be involved in virus-derived particles morphogenesis, but this question has not been previously functionally addressed. In the present study, we have successfully combined RNA interference and transmission electron microscopy to specifically identify IVSPER genes that are responsible for the morphogenesis and trafficking of the virus-derived particles in ovarian cells of the ichneumonid wasp Hyposoter didymator. We suggest that ancestral viral genes retained within the genomes of certain ichneumonid parasitoids possess conserved functions which were domesticated for the purpose of assembling viral vectors for the delivery of virulence genes to parasitized host animals.
Author summary Thousands of parasitic wasp from the ichneumonid family rely on virus-derived particles, named Ichnoviruses (Polydnavirus family), to ensure their successful development. The particles are produced in a specialized ovarian tissue of the female wasp named calyx. Virions are assembled in the calyx cell nuclei and stored in the oviduct before being transferred to the parasitoid host upon female wasp oviposition. Genes encoding proteins associated with the particles had been previously identified. These genes are localized in clusters of genes in the wasp genome (named IVSPER for “Ichnovirus structural proteins encoding regions”), they are specifically transcribed in the calyx but not encapsidated. IVSPER genes were thus hypothesized to derive from the integration of a virus, however still undetermined. Indeed, none of the identified genes had similarity to known sequence, making in addition unclear their function in particle production. In this work, we use the RNA interference technology to decipher the function of six IVSPER genes from the ichneumonid wasp Hyposoter didymator. Thanks to this approach, combined with transmission electron microscopy, we show that the studied IVSPER genes are required in different steps of particle morphogenesis and trafficking, and that their functions are those expected of a typical virus.
Databáze: OpenAIRE
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