The box C/D snoRNP assembly factor Bcd1 interacts with the histone chaperone Rtt106 and controls its transcription dependent activity

Autor: Laurence Decourty, Séverine Massenet, Stéphane Labialle, Marie-Eve Chagot, Guillaume Terral, Benoît Bragantini, Marc Quinternet, Maxime Bourguet, Cosmin Saveanu, Edouard Bertrand, Decebal Tiotiu, Christophe Charron, Sarah Cianférani, Bruno Charpentier, Xavier Manival, Jean-Marc Strub, Arnaud Paul, Steve Hessmann, Hélène Marty, Benjamin Rothé
Přispěvatelé: Ingénierie Moléculaire et Physiopathologie Articulaire (IMoPA), Université de Lorraine (UL)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Mayo Clinic [Rochester], Laboratoire de Spectrométrie de Masse BioOrganique [Strasbourg] (LSMBO), Département Sciences Analytiques et Interactions Ioniques et Biomoléculaires (DSA-IPHC), Institut Pluridisciplinaire Hubert Curien (IPHC), Institut National de Physique Nucléaire et de Physique des Particules du CNRS (IN2P3)-Université de Strasbourg (UNISTRA)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Physique Nucléaire et de Physique des Particules du CNRS (IN2P3)-Université de Strasbourg (UNISTRA)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut Pluridisciplinaire Hubert Curien (IPHC), Institut National de Physique Nucléaire et de Physique des Particules du CNRS (IN2P3)-Université de Strasbourg (UNISTRA)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Physique Nucléaire et de Physique des Particules du CNRS (IN2P3)-Université de Strasbourg (UNISTRA)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Ecole Polytechnique Fédérale de Lausanne (EPFL), Génétique des Interactions macromoléculaires, Institut Pasteur [Paris]-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut de génétique humaine (IGH), Université de Montpellier (UM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Ingénierie, Biologie et Santé en Lorraine (IBSLor), Université de Lorraine (UL)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), This work was supported by the Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Université de Lorraine (UL), and Université de Strasbourg, the Agence Nationale de la Recherche [ANR-06-BLAN-0208, ANR-11-BSV8-01503, ANR-16-CE11-0032-04, ANR-08-JCJC-0019], the French Proteomic Infrastructure (ProFI, ANR-10-INBS-08-03). The authors thank GIS IBiSA, Région Alsace, Communauté Urbaine de Strasbourg, FEDER, and the IdeX program of the University of Strasbourg for financial support in purchasing HDX-MS and native MS instruments. B.B., B.R., and A.P. are fellows of the French Ministère de l’Enseignement Supérieur et de la Recherche. M.B. was supported by a fellowship from the Région Alsace. G.T. was supported by the Région Alsace and Novalix., ANR-06-BLAN-0208,RNPASSEMBLY,Nufip/Rsa1: a common assembly machine for snoRNPs, telomerase, and selenoprotein mRNPs.(2006), ANR-08-JCJC-0019,GENO-GIM,Obtention d'une carte d'interactions génétiques à l'échelle génomique chez la levure(2008), ANR-10-INBS-0008,ProFI,Infrastructure Française de Protéomique(2010), Université de Strasbourg (UNISTRA)-Université de Haute-Alsace (UHA) Mulhouse - Colmar (Université de Haute-Alsace (UHA))-Institut National de Physique Nucléaire et de Physique des Particules du CNRS (IN2P3)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Strasbourg (UNISTRA)-Université de Haute-Alsace (UHA) Mulhouse - Colmar (Université de Haute-Alsace (UHA))-Institut National de Physique Nucléaire et de Physique des Particules du CNRS (IN2P3)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut Pluridisciplinaire Hubert Curien (IPHC), Université de Strasbourg (UNISTRA)-Université de Haute-Alsace (UHA) Mulhouse - Colmar (Université de Haute-Alsace (UHA))-Institut National de Physique Nucléaire et de Physique des Particules du CNRS (IN2P3)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Strasbourg (UNISTRA)-Université de Haute-Alsace (UHA) Mulhouse - Colmar (Université de Haute-Alsace (UHA))-Institut National de Physique Nucléaire et de Physique des Particules du CNRS (IN2P3)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Génétique des Interactions macromoléculaires / Genetics of Macromolecular Interactions, Institut Pasteur [Paris] (IP)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Université de Lorraine (UL)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Charpentier, Bruno, Programme 'blanc' - Nufip/Rsa1: a common assembly machine for snoRNPs, telomerase, and selenoprotein mRNPs. - - RNPASSEMBLY2006 - ANR-06-BLAN-0208 - BLANC - VALID, Jeunes chercheuses et jeunes chercheurs - Obtention d'une carte d'interactions génétiques à l'échelle génomique chez la levure - - GENO-GIM2008 - ANR-08-JCJC-0019 - JCJC - VALID, Infrastructure Française de Protéomique - - ProFI2010 - ANR-10-INBS-0008 - INBS - VALID, Université de Strasbourg (UNISTRA)-Institut National de Physique Nucléaire et de Physique des Particules du CNRS (IN2P3)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Strasbourg (UNISTRA)-Institut National de Physique Nucléaire et de Physique des Particules du CNRS (IN2P3)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut Pluridisciplinaire Hubert Curien (IPHC), Université de Strasbourg (UNISTRA)-Institut National de Physique Nucléaire et de Physique des Particules du CNRS (IN2P3)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Strasbourg (UNISTRA)-Institut National de Physique Nucléaire et de Physique des Particules du CNRS (IN2P3)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Jazyk: angličtina
Rok vydání: 2021
Předmět:
0301 basic medicine
Transcription
Genetic
hal-03181046
General Physics and Astronomy
RNA polymerase II
[SDV.BBM.BM] Life Sciences [q-bio]/Biochemistry
Molecular Biology/Molecular biology
Crystallography
X-Ray
Histones
Transcription (biology)
Ribonucleoproteins
Small Nucleolar
Multidisciplinary
biology
[SDV.BBM.BS]Life Sciences [q-bio]/Biochemistry
Molecular Biology/Structural Biology [q-bio.BM]
Chemistry
RNA-Binding Proteins
Chromatin
Cell biology
Histone
Box C/D snoRNP assembly
[SDV.BBM.GTP] Life Sciences [q-bio]/Biochemistry
Molecular Biology/Genomics [q-bio.GN]
RNA Polymerase II
Structural biology
Transcription
Ribosomal Proteins
Transcriptional Activation
Saccharomyces cerevisiae Proteins
[SDV.BBM.BS] Life Sciences [q-bio]/Biochemistry
Molecular Biology/Structural Biology [q-bio.BM]
Science
Chromatin remodelling
Saccharomyces cerevisiae
Sciences du Vivant [q-bio]/Biochimie
Biologie Moléculaire
General Biochemistry
Genetics and Molecular Biology
Article
03 medical and health sciences
Histone H3
[SDV.BBM.GTP]Life Sciences [q-bio]/Biochemistry
Molecular Biology/Genomics [q-bio.GN]
Nuclear Magnetic Resonance
Biomolecular
R2TP complex
Cell Proliferation
030102 biochemistry & molecular biology
Small RNAs
[SDV.BBM.BM]Life Sciences [q-bio]/Biochemistry
Molecular Biology/Molecular biology
General Chemistry
Chromatin Assembly and Disassembly
030104 developmental biology
Chaperone (protein)
biology.protein
Ribosomes
Molecular Chaperones
Zdroj: Nature Communications
Nature Communications, Nature Publishing Group, 2021, 12 (1), pp.1859. ⟨10.1038/s41467-021-22077-4⟩
Nature Communications, 2021, 12 (1), pp.1859. ⟨10.1038/s41467-021-22077-4⟩
'Nature Communications ', vol: 12, pages: 1859-1-1859-17 (2021)
Nature Communications, Vol 12, Iss 1, Pp 1-17 (2021)
ISSN: 2041-1723
DOI: 10.1038/s41467-021-22077-4⟩
Popis: Biogenesis of eukaryotic box C/D small nucleolar ribonucleoproteins initiates co-transcriptionally and requires the action of the assembly machinery including the Hsp90/R2TP complex, the Rsa1p:Hit1p heterodimer and the Bcd1 protein. We present genetic interactions between the Rsa1p-encoding gene and genes involved in chromatin organization including RTT106 that codes for the H3-H4 histone chaperone Rtt106p controlling H3K56ac deposition. We show that Bcd1p binds Rtt106p and controls its transcription-dependent recruitment by reducing its association with RNA polymerase II, modulating H3K56ac levels at gene body. We reveal the 3D structures of the free and Rtt106p-bound forms of Bcd1p using nuclear magnetic resonance and X-ray crystallography. The interaction is also studied by a combination of biophysical and proteomic techniques. Bcd1p interacts with a region that is distinct from the interaction interface between the histone chaperone and histone H3. Our results are evidence for a protein interaction interface for Rtt106p that controls its transcription-associated activity.
Biogenesis of small nucleolar RNAs ribonucleoproteins (snoRNPs) requires dedicated assembly machinery. Here, the authors show that a subset of snoRNP assembly factors interacts, genetically or directly, with factors modulating chromatin architecture, suggesting a link between ribosome formation and chromatin functions.
Databáze: OpenAIRE
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