A tale of two oxidation states: bacterial colonization of arsenic-rich environments

Autor: Caroline Dossat, Barbara Schoepp, Jean Weissenbach, Yuko Makita, Valérie Barbe, Patricia Siguier, Béatrice Segurens, Michael Chandler, Wolfgang Nitschke, Sophie Mangenot, Zoé Rouy, Stéphanie Weiss, David Vallenet, Benoit Cournoyer, Diliana D. Simeonova, Philippe Ortet, Antoine Danchin, Florence Arsène-Ploetze, Sandrine Koechler, Christine Carapito, Mohamed Barakat, Evelyne Krin, Didier Lièvremont, Daniel Muller, Emmanuelle Leize, Simon Duval, Philippe N. Bertin, Marie-Claire Lett, Nicolas Perdrial, Michaël Heymann, Stéphane Cruveiller, Aurélie Lieutaud, Violaine Bonnefoy, Evelyne Turlin, Claudine Médigue, Emmanuel Talla, Alain Van Dorsselaer
Přispěvatelé: Génétique moléculaire, génomique, microbiologie (GMGM), Université Louis Pasteur - Strasbourg I-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Genoscope - Centre national de séquençage [Evry] (GENOSCOPE), Université Paris-Saclay-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA), Laboratoire d'Ecologie Microbienne de la Rhizosphère et d'Environnements Extrêmes (LEMIRE), Institut de Biosciences et Biotechnologies d'Aix-Marseille (ex-IBEB) (BIAM), Aix Marseille Université (AMU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Aix Marseille Université (AMU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Laboratoire de chimie bactérienne (LCB), Aix Marseille Université (AMU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Génétique des Génomes Bactériens, Institut Pasteur [Paris]-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut Pluridisciplinaire Hubert Curien (IPHC), Laboratoire de microbiologie et génétique moléculaires (LMGM), Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire d'Ecologie Microbienne - UMR 5557 (LEM), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Ecole Nationale Vétérinaire de Lyon (ENVL)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-VetAgro Sup - Institut national d'enseignement supérieur et de recherche en alimentation, santé animale, sciences agronomiques et de l'environnement (VAS), Centre de géochimie de la surface (CGS), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Louis Pasteur - Strasbourg I-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS), Structure et évolution des génomes (SEG), CNS-Université d'Évry-Val-d'Essonne (UEVE)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut Pasteur [Paris] (IP)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire de microbiologie et génétique moléculaires - UMR5100 (LMGM), Centre de Biologie Intégrative (CBI), Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Ecole Nationale Vétérinaire de Lyon (ENVL)-VetAgro Sup - Institut national d'enseignement supérieur et de recherche en alimentation, santé animale, sciences agronomiques et de l'environnement (VAS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université Louis Pasteur - Strasbourg I-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay, Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Aix Marseille Université (AMU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut Pasteur [Paris], Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Université de Lyon-Université de Lyon-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-VetAgro Sup - Institut national d'enseignement supérieur et de recherche en alimentation, santé animale, sciences agronomiques et de l'environnement (VAS)-Ecole Nationale Vétérinaire de Lyon (ENVL), Génétique moléculaire, génomique, microbiologie ( GMGM ), Université Louis Pasteur - Strasbourg I-Centre National de la Recherche Scientifique ( CNRS ), Genoscope - Centre national de séquençage [Evry] ( GENOSCOPE ), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives ( CEA ), Laboratoire d'Ecologie Microbienne de la Rhizosphère et d'Environnements Extrêmes ( LEMIRE ), Université de la Méditerranée - Aix-Marseille 2-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives ( CEA ) -Centre National de la Recherche Scientifique ( CNRS ), Laboratoire de chimie bactérienne ( LCB ), Aix Marseille Université ( AMU ) -Centre National de la Recherche Scientifique ( CNRS ), Institut Pasteur [Paris]-Centre National de la Recherche Scientifique ( CNRS ), Institut Pluridisciplinaire Hubert Curien ( IPHC ), Laboratoire de microbiologie et génétique moléculaires ( LMGM ), Université Paul Sabatier - Toulouse 3 ( UPS ) -Centre National de la Recherche Scientifique ( CNRS ), Ecologie microbienne ( EM ), Centre National de la Recherche Scientifique ( CNRS ) -Ecole Nationale Vétérinaire de Lyon ( ENVL ) -Université Claude Bernard Lyon 1 ( UCBL ), Université de Lyon-Université de Lyon-Institut National de la Recherche Agronomique ( INRA ) -VetAgro Sup ( VAS ), Centre de géochimie de la surface ( CGS ), Institut national des sciences de l'Univers ( INSU - CNRS ) -Université Louis Pasteur - Strasbourg I-Centre National de la Recherche Scientifique ( CNRS ), Structure et évolution des génomes ( SEG ), CNS-Université d'Évry-Val-d'Essonne ( UEVE ) -Centre National de la Recherche Scientifique ( CNRS )
Jazyk: angličtina
Rok vydání: 2007
Předmět:
MESH: Oxidation-Reduction
Cancer Research
Drug Resistance
MESH : Models
Biological
QH426-470
MESH : Carbon
MESH : Drug Resistance
Bacterial
MESH: Genome
Bacterial
Arsenic
Bacteria
Biodegradation
Environmental
Carbon
Bacterial
Energy Metabolism
Genome
Metals
Models
Biological
Oxidation-Reduction
Phylogeny
MESH: Biodegradation
Environmental
0302 clinical medicine
Herminiimonas arsenicoxydans
MESH: Phylogeny
ComputingMilieux_MISCELLANEOUS
Genetics (clinical)
0303 health sciences
Ecology
MESH: Energy Metabolism
MESH : Arsenic
6. Clean water
Biodegradation
Environmental
Research Article
inorganic chemicals
MESH : Biodegradation
Environmental
MESH : Genome
Bacterial
Energy metabolism
chemistry.chemical_element
MESH: Carbon
Biology
Genomic databases
Microbiology
Models
Biological
03 medical and health sciences
Bacterial colonization
Bioremediation
Drug Resistance
Bacterial
MESH: Arsenic
MESH: Drug Resistance
Bacterial
SDV:BBM
Genetics
MESH : Bacteria
[SDV.BBM]Life Sciences [q-bio]/Biochemistry
Molecular Biology
[ SDV.BBM ] Life Sciences [q-bio]/Biochemistry
Molecular Biology
Molecular Biology
Ecology
Evolution
Behavior and Systematics
030304 developmental biology
MESH : Oxidation-Reduction
MESH: Metals
030306 microbiology
MESH : Metals
MESH: Models
Biological
MESH : Phylogeny
Computational Biology
Oxidation reduction
Genetics and Genomics
biology.organism_classification
Archaea
MESH : Energy Metabolism
Eubacteria
MESH: Bacteria
Positive chemotaxis
chemistry
13. Climate action
Genome
Bacterial
030217 neurology & neurosurgery
Zdroj: PLoS Genetics
PLoS Genetics, Public Library of Science, 2007, 3 (4), pp.e53. ⟨10.1371/journal.pgen.0030053⟩
PLoS Genetics, 2007, 3 (4), pp.e53. ⟨10.1371/journal.pgen.0030053⟩
Plos Genetics 4 (3), e53. (2007)
PLoS Genetics, Public Library of Science, 2007, 3 (4), pp.e53. 〈10.1371/journal.pgen.0030053〉
PLoS Genetics, Vol 3, Iss 4, p e53 (2007)
ISSN: 1553-7390
1553-7404
DOI: 10.1371/journal.pgen.0030053⟩
Popis: Microbial biotransformations have a major impact on contamination by toxic elements, which threatens public health in developing and industrial countries. Finding a means of preserving natural environments—including ground and surface waters—from arsenic constitutes a major challenge facing modern society. Although this metalloid is ubiquitous on Earth, thus far no bacterium thriving in arsenic-contaminated environments has been fully characterized. In-depth exploration of the genome of the β-proteobacterium Herminiimonas arsenicoxydans with regard to physiology, genetics, and proteomics, revealed that it possesses heretofore unsuspected mechanisms for coping with arsenic. Aside from multiple biochemical processes such as arsenic oxidation, reduction, and efflux, H. arsenicoxydans also exhibits positive chemotaxis and motility towards arsenic and metalloid scavenging by exopolysaccharides. These observations demonstrate the existence of a novel strategy to efficiently colonize arsenic-rich environments, which extends beyond oxidoreduction reactions. Such a microbial mechanism of detoxification, which is possibly exploitable for bioremediation applications of contaminated sites, may have played a crucial role in the occupation of ancient ecological niches on earth.
Author Summary Microorganisms play a crucial role in nutrient biogeochemical cycles. Arsenic is found throughout the environment from both natural and anthropogenic sources. Its inorganic forms are highly toxic and impair the physiology of most higher organisms. Arsenic contamination of groundwater supplies is giving rise to increasingly severe human health problems in both developing and industrial countries. In the present work, we investigated the metabolism of this metalloid in Herminiimonas arsenicoxydans, a representative organism of a novel bacterial genus widespread in aquatic environments. Examination of the genome sequence and experimental evidence revealed that it is remarkably capable of coping with arsenic. Our observations support the existence of multiple strategies allowing arsenic-metabolizing microbes to efficiently colonize toxic environments. In particular, arsenic oxidation and scavenging may have played a crucial role in the development of early stages of life on Earth. Such mechanisms may one day be exploited as part of a potential bioremediation strategy in toxic environments.
Databáze: OpenAIRE
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